Ende des 19. Jahrhunderts gab es in St. Petersburg 279 Kirchen. In der Folge der Oktoberrevolution und der Trennung von Staat und Kirche wurden die meisten russischen Kirchen aber Eigentum des Staates. Ausdruck der ideologischen Ächtung der Religion war die Zerstörung oder Profanisierung vieler Sakralbauten, die gemäß der Auffassung der russisch-orthodoxen Kirche den "Himmel auf Erden", eine Begegnungsstätte des Himmlischen und des Irdischen darstellen. Das spiegelt sich etwa in der Geschichte der weithin sichtbaren Auferstehungskathedrale, bzw. Erlöserkirche wieder, die erst Ende des 19. Jahrhunderts nach der Ermordung Zar Alexander II. von dessen Sohn am Ort seines Todes errichtet wurde. In bewusster Negierung des einstigen Verbots Peters des Großen wurde sie im altrussischen Stil mit Zwiebeltürmen gebaut und ist so das einzige architektonische Zeugnis dieser Stilrichtung in St. Petersburg. Zu sowjetischen Zeiten wurde der auf Zarenblut errichtete Bau in ein Kartoffellager umgewandelt , heute beherbergt er ein Museum. Wie in allen Museumskirchen kostet der Eintritt für Ausländer erheblich viel mehr als für Einheimische, aber trotzdem strömen Besucher aus aller Welt in Scharen herbei. Auch die russisch-orthodoxe Kirche selbst erlebt im übrigen seit dem Niedergang der Sowjetunion eine Renaissance, von der die deutschen Glaubensgemeinschaften nur träumen können.
Das älteste Gotteshaus der Stadt und Herzstück der Peter-und-Paul-Festung auf der Haseninsel ist die Peter-und-Paul-Kathedrale. Die lange goldene Turmspitze des im holländisch frühbarocken Stil errichteten Bauwerkes ist ein Wahrzeichen von St. Petersburg. Mit Ausnahme von Peter II. und Ivan VI. sind beginnend mit Peter dem Großen alle russischen Zaren in dieser Kathedrale beigesetzt worden. 1902 wurde die Exkommunikation von Leo Tolstoij nach dem Erscheinen seines Romans "Auferstehung", in dem er die Orthodoxie heftig kritisiert, von der Kanzel dieser Kathedrale verkündet - das einzige Mal, dass die Kanzel überhaupt benutzt wurde. Der letzte Zar wurde hier erst 1998 beerdigt - Nikolas II. und seine Familie, die 1918 in Jekaterinburg erschossen worden waren.
Mitte des 18. Jahrhunderts wurde die barocke Nikolas-Marine-Kathedrale für die Angestellten der Admiralität im Seefahrer-Viertel errichtet und ihrem Schutzheiligen gewidmet. Sie ist eine der wenigen Kirchen, die in der sowjetischen Zeit nicht geschlossen wurde. Der blau-weiße Bau fügt sich harmonisch in die Umgebung ein, die von Häusern und Brücken aus dem 18. Jahrhundert dominiert wird und Welten vom hektischen Grossstadtleben entfernt zu sein scheint. In den Gassen rund um diese Kathedrale unternimmt der Träumer in Dostojevskijs "Weißen Nächten" seine nächtlichen Streifzügen, was diese Liebesgeschichte zu einer idealen Reiselektüre macht.
Die prächtigste Kirche der Stadt aber ist die wahrhaft riesige Isaakskathedrale die rund hundert Meter hoch, lang und breit ist und zu den größten sakralen Kuppelbauten der Welt zählt. Den Auftrag zur Errichtung der klassizistischen Kathedrale vergab Alexander I. nach dem Sieg über Napoleon an Auguste Ricard de Montferrand, da der gerade erst vollendete Vorgängerbau ihm nicht mehr imposant genug schien. Der Bau sollte Russlands Position als europäische Großmacht veranschaulichen, und tatsächlich dominiert die Kuppel des in vier Jahrzehnten errichteten Baus, der 10,000 Gläubige fasst, die weithin die Silhouette der Stadt.